Il 15 agosto 1781 il teatro fu inaugurato sotto il nome di "Teatro Civico del Verzaro", che all'epoca aveva una capienza di 1.200 spettatori. Alla sua edificazione concorsero molti dei migliori artisti dell'epoca fra cui ricordiamo: Baldassarre Orsini (decorazione del plafone raffigurante Apollo e le Muse; del sipario raffigurante gli orti di Alcinoo, re dei Feaci e i giochi in onore di Ulisse); Carlo Spiridione Mariotti (medaglioni raffiguranti Icaro che sacrifica a Bacco la poesia Drammatica, la Tragedia, la Commedia e la favola Pastorale, oltre i sedici cammei della volta); Giovanni Cappelli (parapetti dei palchi).
Il Teatro Morlacchi rimase attivo fino agli inizi del nostro secolo, ospitando tra l'altro attori di grande livello, come Irma Gramatica, Virgilio Talli e Oreste Calabrese. Gli anni del fascismo con il conseguente oscurantismo culturale e l'occupazione della città da parte dei tedeschi (che requisirono il teatro per destinarlo a spettacolini ad uso e consumo delle loro truppe) coincisero con il periodo di maggior decadenza del Teatro Morlacchi. All'indomani del secondo conflitto mondiale, il Teatro si presentava seriamente danneggiato. Nel 1942 l'Accademia, considerate le spese proibitive da affrontare per rendere agibile il teatro, donò l'edificio al Comune di Perugia, a condizione che questi si impegnasse al suo restauro e che l'uso andasse a favore della città.
Negli anni 1951-53 l'Amministrazione comunale finanziò i nuovi ingenti lavori: il palcoscenico fu innalzato ed ingrandito; furono costruiti due ballatoi, il primo come deposito, il secondo quale cabina per i comandi elettrici; furono rifatti i camerini e gli impianti igienici, fu rifatta la graticcia.
